Dieren hebben, in tegenstelling tot planten, het land niet in één beweging gekoloniseerd. Dat blijkt uit grootschalig onderzoek. Ze maakten de overstap in verschillende en onderling onafhankelijke fases, gespreid over enkele honderden miljoenen jaren.
Beeld: De Afrikaanse reuzenmiljoenpoot (Archispirostreptus gigas) komt voor in het oosten van het continent, vooral in bosgebieden. Met 14.250 beschreven soorten vormen miljoenpoten een bijzonder soortenrijke groep, en A. gigas is daarvan de grootste. Myriapoda behoorden tot de allereerste dieren die het landmilieu koloniseerden. Credit: Wikipedia Commons.
De overgang van water naar land is een van de grote keerpunten in de geschiedenis van de aarde. Voor planten is dat proces inmiddels goed in kaart gebracht, maar bij dieren blijft veel onduidelijk. Dat is geen toeval: beide groepen volgden een totaal verschillend traject. Paleontologisch en fylogenetisch onderzoek (de studie van verwantschappen tussen soorten) laat zien dat de planten die het land koloniseerden, in de vorm van mossen, varens en bloemplanten, monofyletisch zijn. Met andere woorden: het plantenrijk veroverde het land slechts één keer, tijdens het Cambrium, ongeveer 500 miljoen jaar geleden.
Bij meercellige dieren ligt dat volledig anders. Hun succes op het land is het resultaat van meerdere, onafhankelijk verlopen pogingen door verschillende stammen. Zo bereikten gewervelden en geleedpotigen elk op hun eigen manier het terrestrische milieu.
Dankzij paleontologie en vergelijkende anatomie is de overgang van water naar land bij gewervelden inmiddels goed gedocumenteerd. Fossielen van de oudste viervoeters (tetrapoda), zoals Acanthostega en Ichthyostega, dateren uit het Laat-Devoon, zo’n 365 miljoen jaar geleden. Pas in het Carboon, met de opkomst van het amniotische ei zo’n 340 miljoen jaar geleden, konden tetrapoda zich daadwerkelijk buiten het water voortplanten. Dat ei heeft een beschermend vlies, waardoor er geen water meer nodig is voor de ontwikkeling ervan. Geleedpotigen hadden dat obstakel veel eerder overwonnen: op het Schotse eiland Kerrera werden fossielen gevonden van myriapoda (veelpotigen) en spinnen uit het Siluur, zo’n 420 miljoen jaar geleden.
Maar hoe verliep die overgang naar het land precies? En hoe verhoudt die zich tot de kolonisatie door rondwormen, weekdieren, beerdiertjes en alle andere dieren die tegenwoordig op het land leven? Die vragen stonden centraal in een recente, grootschalige genomische studie van een onderzoeksteam onder leiding van Jordi Paps van de Universiteit van Bristol in het Verenigd Koninkrijk.
Aanpassen aan het leven op land
Overleven op het land vereist ingrijpende aanpassingen, die sterk variëren per diergroep. Gewervelden ontwikkelden bijvoorbeeld een huid die water vasthoudt, geleedpotigen een cuticula, een beschermende buitenlaag. Verder spelen een aangepast immuunsysteem, veranderingen in skelet en voortbeweging, een hoger metabolisme, gespecialiseerde zintuigen zoals zien, ruiken en horen, en ingrijpende aanpassingen in het voortplantingssysteem een rol.
Evolutionair gezien spreken wetenschappers van convergentie: verschillende stammen die het land koloniseerden, vonden onafhankelijk van elkaar telkens hun eigen oplossing voor hetzelfde overlevingsprobleem: leven buiten het water.
Al aan het einde van de negentiende eeuw woedden felle discussies over de oorsprong van deze aanpassingen. Natuuronderzoekers merkten dat sommige eigenschappen al aanwezig waren bij de voorouder die nog in het water leefde, zoals de bouw van de ledematen van Ichthyostega. Dat is een geslacht van inmiddels uitgestorven beenvissen. Dit fenomeen kreeg later de naam exaptatie. Andere aanpassingen ontstonden pas veel later, bijvoorbeeld het amniotische ei. Sommige kenmerken bestonden dus al, andere kwamen geleidelijk tot stand.
Maar hoe zit dit op moleculair niveau? Door die vraag te onderzoeken, konden Jordi Paps en zijn collega’s de grote lijnen van de overgang van water naar land bij dieren reconstrueren.
154
Het aantal genomen uit 21 stammen dat het team van Jordi Paps met elkaar vergeleek om de verovering van het land door dieren te bestuderen.
11
Het aantal dierlijke taxa dat volgens de analyse onafhankelijk van elkaar het water heeft verlaten.
469 miljoen
Veelpotigen bereikten het land ongeveer 469 ± 60 miljoen jaar geleden. Samen met rondwormen (473 ± 56 miljoen jaar geleden) behoren zij tot de vroegste dieren die het terrestrische milieu koloniseerden.
Het team vergeleek de volledige genomen van diverse landdieren om te onderzoeken of de aanpassingen die nodig zijn om het water te verlaten het gevolg zijn van moleculaire convergentie: het verwerven van dezelfde functie via verschillende moleculaire mechanismen. Op het eerste gezicht lijkt dit logisch. Convergente kenmerken zouden immers voortkomen uit convergente moleculaire processen. Maar dat beeld strookt niet met wat we vandaag weten over ontwikkelingsgenen.
Organen die door convergentie zijn ontstaan, zoals het oog van gewervelden en dat van koppotigen, ontstaan tijdens de embryonale ontwikkeling door activatie van hetzelfde gen, Pax6, dat onafhankelijk voor dezelfde functie werd ingezet. Gaat het hier om een uitzondering, of duidt dit op een algemener principe dan tot nu toe werd aangenomen? Dat is de vraag die het team van Jordi Paps wil beantwoorden.
Het belang van deze vraag werd twee jaar geleden al duidelijk door het werk van het team van Rosa Fernández van het Instituut voor Evolutionaire Biologie in Barcelona. Zij toonden in meerdere stammen hetzelfde moleculaire mechanisme dat gekoppeld is aan een cruciale functie bij de overgang van zee naar land. Hun focus lag op aquaporines: eiwitten die poriën in celmembranen vormen en zo cellen doorlaatbaar maken voor water. Voor dieren die het mariene milieu verlaten, zijn bescherming tegen uitdroging en de osmoregulatie essentieel.
In hun studie, gebaseerd op meer dan 400 dierlijke genomen uit stammen waarvan sommige lijnen terrestrisch werden, ontdekten ze dat duplicaties van genen die voor aquaporines – waterkanaaltjes in de membranen van cellen die het transport van water vergemakkelijken – coderen in elke onderzochte lijn onafhankelijk optraden zodra dieren een mariene omgeving verruilden voor een niet-mariene, zoals moerassen, zoet water of land.
Met andere woorden: het reguleren van de hoeveelheid geproduceerde aquaporines speelde bij veel diergroepen een doorslaggevende, maar volledig onafhankelijke rol in het verlaten van het water. Is dit parallellisme een uitzondering, of een algemene eigenschap van de overgang naar land? Om die vraag te beantwoorden, bestudeerde het team van Jordi Paps alle terrestrische taxa.
Sommige daarvan zijn goed bekend: clitellate annelidae (regenwormen), stylommatophora gastropoda (slakken en naaktslakken), nematoda (rondwormen), en geleedpotigen, waaronder spinachtigen, myriapoda (miljoenpoten) en hexapoda (insecten en springstaarten). Ook terrestrische tetrapoda, de gewervelden die het land bevolkten, werden meegenomen. Minder bekende groepen waren bedelloida raderdiertjes (kleine dieren in zoet water of mossen), tardigraden (beerdiertjes) en onychoforen (fluweelwormen), die samen met de geleedpotigen de panarthropoda vormen. Tot slot werd ook een pissebed onderzocht, een vertegenwoordiger van de terrestrische kreeftachtigen.
Voor elk terrestrisch taxon reconstrueerde het team eerst het genoom van de gemeenschappelijke voorouder, behalve bij groepen die te schaars vertegenwoordigd waren, zoals de pissebedden. Door die gereconstrueerde genomen te vergelijken met die van hun mariene voorouders ontstond een beeld van de genetische dynamiek: patronen van genwinst en genverlies die sterk verschillen tussen de verschillende stammen. Zo bleek dat elke groep een eigen genetische signatuur draagt, wat wijst op duidelijke moleculaire convergentie. De nieuw ontstane genfamilies zijn betrokken bij essentiële processen zoals osmose (het reguleren van watertransport in cellen), het metabolisme, vooral van vetzuren, voortplanting, ontgifting en zintuiglijke waarneming.
Elke groep ontwikkelde daarnaast unieke aanpassingen: stressrespons bij bedelloida raderdiertjes en tardigraden; neurologische en spieraanpassingen bij clitellate annelida; slijmproductie, schelpvorming en estivatie (zomerrust) bij slakken; een beschermende cuticula bij nematoda; immuunfuncties bij tetrapoda; en bij geleedpotigen onder meer de opbouw van het exoskelet, waterbehoud en verfijning van zintuigen. Bij sommige aanpassingen komen dezelfde genen terug in twee of drie stammen, maar over het geheel genomen wordt het onafhankelijk inzetten van identieke genen niet dominant. Kortom: moleculaire convergentie is duidelijk de bepalende kracht geweest.
Een overgang in drie fasen
Door de genomische veranderingen te dateren aan de hand van de tijd tussen opeenvolgende mutaties kon het team in grote lijnen reconstrueren hoe dieren het water verlieten en het land koloniseerden. Daarbij kwamen drie grote tijdvensters naar voren, die telkens samenvielen met een toenemende complexiteit van de landecosystemen.
In de eerste fase verschenen geleedpotigen en nematoda op het land. Ze leefden vermoedelijk van mossen en schimmels, waarvan de terrestrische lijnen toen net begonnen te ontstaan. Tijdens de tweede fase verschenen in vochtige omgevingen de eerste tetrapoda, die zich voedden met geleedpotigen, samen met de clitellate annelida. In de derde en laatste fase bereikten bedelloida raderdiertjes en terrestrische gastropoda het land, waar ze zich vestigden in al sterk gestructureerde ecosystemen, samen met gewervelden zoals dinosauriërs, vogels en zoogdieren.
Hoewel dit grootschalige vergelijkende genomica-onderzoek nog in de beginfase zit, biedt het een helder overzicht van de belangrijkste stappen in deze evolutionaire dynamiek en vult het eerdere bevindingen van zoölogen en paleontologen aan. De vele ontdekte convergente functionele aanpassingen vormen bovendien interessante mechanismen die verder onderzocht kunnen worden. Tegelijkertijd roept de studie een nieuwe vraag op: waarom verloren sommige stammen tijdens hun overgang naar land zo veel genen? De verovering van het terrestrische milieu heeft haar geheimen nog lang niet prijsgegeven.
Dieren hebben het land in drie grote golven veroverd. De eerste begon in het Midden-Cambrium, ongeveer 510 miljoen jaar geleden, tegelijk met de opkomst van de eerste landplanten. Het waren geleedpotigen, myriapoda, spinachtigen en hexapoda, en nematoda die het voortouw namen. Samen met mossen en schimmels, waarvan ze zich vermoedelijk voedden, vormden zij een eenvoudig, nieuw ecosysteem.
De tweede golf valt tussen het einde van het Devoon, zo’n 350 miljoen jaar geleden, en het Midden-Carboon, zo’n 330 miljoen jaar geleden. In deze fase verschenen de eerste tetrapoda en de clitellate annelida in vochtige habitats, gedomineerd door varens, paardenstaarten en selaginella’s. Tetrapoda jaagden op terrestrische geleedpotigen, terwijl clitellata bijdroegen aan de ontwikkeling van een complexe bodemstructuur.
De derde en laatste fase vond plaats in het Midden-Krijt, tussen 130 en 86 miljoen jaar geleden. Toen betraden bedelloida raderdiertjes en terrestrische gastropoda het land en vulden ze een inmiddels goed ontwikkeld ecosysteem aan, waarin bij de gewervelden ook dinosauriërs, vogels en zoogdieren voorkwamen.
Dit artikel verscheen eerder in Pour la Science. Vertaling: Robin Hanssens
